Selección sexual postcópula: competencia espermática y elección femenina críptica

La selección sexual ocurre cuando la contribución de los individuos de cada sexo a la siguiente generación no es aleatoria. Es común asumir que el comportamiento es un rasgo demasiado lábil como para que pueda observarse evolución; sin embargo, es precisamente en el comportamiento reproductor donde se encuentran los mejores ejemplos de adaptación debida a la selección natural.
Ya en el siglo XIX Darwin había propuesto que algunas características servían exclusivamente para obtener ventaja en la selección sexual. Estas características evolucionarían a través de las luchas entre machos por conseguir el apareamiento, o bien por medio de la elección de pareja por parte de las hembras. El primer mecanismo, la competencia entre machos, era tan obvio que fue rápidamente aceptado por la comunidad científica, e incluso por la sociedad en general. Sin embargo para la sociedad victoriana era muy difícil de aceptar que pudieran ser las hembras las que mediante su elección condicionaran el comportamiento reproductor de los machos (e incluso su coloración y fortaleza). Darwin nunca se atrevió a ir más allá del inicio de la cópula, probablemente porque adentrarse en ese terreno era demasiado osado para la época.
Actualmente es evidente que el comportamiento reproductor ha sido moldeado por una mezcla de mecanismos que ocurren antes y después de la cópula. Se interpreta el comportamiento reproductor como el resultado del balance entre cooperación y conflicto ya que los intereses de ambos sexos no necesariamente coinciden. En este artículo me voy a centrar precisamente en los mecanismos que ocurren después de que se ha iniciado la cópula, y en cómo esto ha contribuido a la evolución del comportamiento reproductor de los animales. Puede comprobarse cómo existe un paralelismo entre los mecanismos propuestos por Darwin para la selección sexual antes de la cópula, y lo que ocurre una vez iniciada ésta (fig. 1). Los ejemplos serán extraídos del comportamiento de los insectos, porque este grupo de animales se presta a la experimentación más fácilmente, pero otros animales, e incluso las plantas, no difieren sustancialmente de lo descrito para los insectos.

EL PRIMER CONFLICTO: APAREARSE O NO APAREARSE
Es evidente que la contribución de un macho a la siguiente generación depende del número de hembras con las que consiga tener descendencia. Por el contrario, en la mayoría de las especies, las hembras no pueden incrementar su éxito incrementando su frecuencia de cópula: en realidad su éxito depende de los recursos que puedan dedicar a la reproducción. Piénsese por ejemplo en el caso humano, donde se ha demostrado que un hombre ha tenido al menos 888 hijos (evidentemente con muchas mujeres), mientras que el máximo para una mujer está en 69 hijos (un valor extraordinariamente alto debido a muchos partos múltiples). Es evidente que el éxito reproductor de un hombre sólo está limitado por el número de mujeres con las que consigue tener hijos, pero el número de hijos de una mujer depende de limitaciones fisiológicas. La selección sexual por lo tanto favorece un comportamiento indiscriminado de cópula en los machos, pero un comportamiento selectivo en las hembras. Esta diferencia entre ambos sexos es tan intensa que en muchas especies los machos recurren a forzar el apareamiento, y, en consecuencia, las hembras responden con mecanismos para evitar esas cópulas forzadas. Sin embargo el hecho de que una hembra acepte aparearse con un determinado macho no significa necesariamente que lo acepte como padre para sus hijos. William Eberhard ha descrito multitud de mecanismos que la hembra puede utilizar para sesgar la probabilidad de fertilización de los machos con los que se ha apareado. Por ejemplo, la hembra podría solicitar el apareamiento a otro macho inmediatamente después de la cópula con un macho de baja calidad. También podría utilizar mecanismos fisiológicos mucho más complejos, como por ejemplo evitar la implantación de los embriones en el caso de los mamíferos, expulsar la mayoría del esperma que ha recibido, no ovular, no poner huevos o poner menos de lo habitual, abortar, terminar la cópula prematuramente, etcétera. Todos estos mecanismos han sido comprobados en al menos una especie.
En general, los machos necesitan ser capaces de superar tres pruebas para maximizar su descendencia: 1) deben ser capaces de conseguir que su esperma alcance los lugares de almacenamiento y/o fertilización; 2) deben estimular a la hembra para maximizar el número de huevos producidos mientras su esperma se encuentra en ventaja sobre los eyaculados de otros machos; y 3) deben evitar que la hembra se aparee con otros machos, ya que eso disminuiría su probabilidad de fertilizar los huevos.

SELECCIÓN SEXUAL POSTCÓPULA Y CONFLICTO ENTRE SEXOS
De lo dicho anteriormente se desprende que el conflicto entre los intereses reproductivos de los machos y las hembras es ubicuo. Se dice que hay conflicto sexual cuando un aumento en el éxito reproductor de un sexo determina un descenso en el éxito del otro sexo. Recientemente se ha demostrado que la selección entre machos por conseguir la fertilización está detrás de la evolución de muchas de las sustancias del eyaculado. Por ejemplo, en las moscas del vinagre (Drosophila) el eyaculado contiene substancias que aceleran la tasa de oviposición por parte de las hembras, algo que es evidentemente ventajoso para los machos. Pero además algunas de esas substancias son tóxicas para las hembras y disminuyen su longevidad, lo cual se ha interpretado como un mecanismo para “obligar” a las hembras a maximizar la tasa de puesta. Es decir, la selección sexual postcópula ha sido tan intensa que ha determinado la evolución de substancias tóxicas para las hembras en el eyaculado de los machos. Se ha podido demostrar experimentalmente que si las hembras no pueden coevolucionar con los machos, entonces la toxicidad del eyaculado es todavía mayor, lo cual demuestra que existe un conflicto entre ambos sexos por la fertilización. Esto lleva a la predicción de que en muchas especies, por no decir en la mayoría, un incremento en la tasa de cópula, a partir de un cierto valor, es negativo para las hembras debido a la competencia entre los machos.
Sin embargo la fertilización ocurre dentro del cuerpo de la hembra en la mayoría de las especies, y esto les permite controlar la mayor parte de este proceso. Incluso las especies con fertilización externa permiten el control femenino. Por ejemplo, en una especie de rana se ha comprobado un descenso en la tasa de oviposición cuando el macho era de baja calidad. Un grupo especialmente interesante en este contexto son las libélulas y caballitos del diablo. En estos insectos los machos dedican la primera parte de la cópula a extraer el eyaculado de los machos que se habían apareado anteriormente con esa hembra (fig. 2). Esto lo consiguen gracias a que sus genitales poseen una serie de espinas que atrapan el esperma y lo expulsan al exterior. Se podría por tanto asumir que el control de la fertilización está en el lado masculino: nada más lejos de la realidad. La evidencia nos demuestra que los machos sólo consiguen extraer parte del eyaculado de los machos anteriores, y esto probablemente se debe a que las hembras poseen más de un órgano donde almacenar este eyaculado. En consecuencia, parte del esperma que una hembra recibe se queda almacenado lejos del alcance de la genitalia del macho que no podrá por lo tanto extraerlo durante el apareamiento. En estas especies las hembras poseen una bolsa copuladora y dos espermatecas, y estudios realizados mediante análisis de ADN han demostrado que las hembras pueden “decidir” de que órgano es el esperma que se usa para fertilizar los huevos. Los machos por lo tanto sólo pueden vaciar la bolsa copuladora, pero las hembras mantienen el control sobre el esperma que permanece en las espermatecas. Dependiendo de la especie el control está más del lado masculino o más del lado femenino, pero es evidente que en todas ellas existe conflicto por controlar la fertilización.

ELECCIÓN FEMENINA DESPUÉS DE LA CÓPULA: ELECCIÓN CRÍPTICA
Los estudios clásicos sobre selección sexual se han realizado habitualmente determinando cuáles son las características masculinas preferidas por las hembras. Así, en muchas especies de aves se sabe que las hembras prefieren aparearse con machos de coloración más llamativa, de cola más larga, o bien con características fenotípicas especiales. Este tipo de elección femenina es evidente para un observador y ha sido por lo tanto estudiada de forma intensa. Existe sin embargo otro tipo de elección femenina, que ocurre después del inicio de la cópula, y que no es evidente para un observador. Este tipo de elección femenina se denomina críptica, precisamente porque no hay ninguna evidencia conductual externa que nos permita saber qué es lo que está realmente realizando la hembra. Si la hembra utiliza mecanismos para sesgar la probabilidad de fertilización de cada uno de los machos con los que se ha apareado, esperamos que el comportamiento masculino evolucione para maximizar esa probabilidad. Es decir, los machos deben comportarse como si las hembras tuviesen el control de la fertilización. Un claro ejemplo de que la elección femenina críptica es importante es la existencia de cortejo durante y después de la cópula. Si el apareamiento sirviese exclusivamente para inseminar a la hembra, entonces esperaríamos que el cortejo se hiciese exclusivamente antes de la cópula, es decir, que el cortejo fuese un comportamiento utilizado para “convencer a la hembra” para aparearse con ese macho. Por el contrario, un estudio realizado sobre más de 100 especies de insectos y arañas demuestra que más del 80% de ellas presentan cortejo durante la cópula. La evidencia experimental también demuestra que el cortejo durante la cópula sirve para aumentar la probabilidad de fertilización de los huevos por parte del macho que lo realiza. Por ejemplo el macho del escarabajo de la harina (Tribolium) roza las alas de la hembra de forma rítmica con sus patas mientras están en cópula. Si experimentalmente se eliminan los tarsos de las patas del macho, éste continúa haciendo el comportamiento, pero la hembra no lo detecta ya que no la toca. En este tipo de situación, la probabilidad de que el macho fertilice los huevos que pondrá la hembra a continuación disminuye significativamente con respecto a aquellos machos que sí pudieron frotar las alas de la hembra. Esto demuestra que el comportamiento de frotar las alas es un comportamiento de cortejo. Otros ejemplos similares se han hallado estudiando el comportamiento de una mariposa norteamericana (Utheteisa ornatrix), cuyas hembras sesgan la paternidad hacia el mayor de los machos con los que se han apareado.

VIGILANCIA DE LA PAREJA Y SELECCIÓN SEXUAL
El hecho de que las hembras puedan aparearse con más de un macho determina que los espermatozoides de cada uno de los machos continúen la competencia dentro de la hembra cuando los machos ya no están presentes. Esto se conoce como competencia espermática, una fuerza de selección ubicua en el reino animal. La existencia de competencia espermática es precisamente lo que explica por qué los machos permanecen con la hembra una vez que ha terminado el apareamiento, en un intento de evitar que pueda aparearse con otro macho antes de iniciar la puesta de los huevos (fig. 3). Otros comportamientos que han evolucionado como consecuencia de la competencia espermática son el aumento del número de espermatozoides inseminados cuando el riesgo de competencia espermática es alto, y la cópula prolongada. Por ejemplo, en muchos insectos los apareamientos son extremadamente largos, incluso de más de un día, y aparentemente permiten al macho evitar nuevos apareamientos por parte de la hembra. La cópula prolongada sirve de mecanismo de vigilancia de la pareja y ocurre en muchas libélulas. Cuando la probabilidad de que la hembra vuelva a aparearse es baja, como cuando la densidad de población es reducida, los apareamientos duran menos que a alta densidad, una clara evidencia a favor de que la duración de la cópula está relacionada con la competencia espermática.
Sin embargo, ésta no es toda la historia. En algunos animales los machos no responden incrementando la cópula en función de la densidad de los rivales como, por ejemplo, ocurre en el gorgojo del eucalipto (Gonipterus scutellatus). En esta especie además, una cópula más larga no significa un mayor volumen de esperma inseminado, y las hembras apareadas con dos machos pueden fertilizar los huevos con esperma de cada uno de ellos aparentemente de una manera arbitraria. La prolongación de la cópula también podría interpretarse como mecanismo de cortejo que hubiese evolucionado en el contexto de la elección femenina críptica. En la libélula Ceriagrion tenellum los apareamientos pueden ser muy largos, y los machos tienen mayor éxito en la fertilización si realizan apareamientos largos, que si se aparean durante breve tiempo, aparentemente debido a la selección de esperma por parte de la hembra.

CONCLUSIÓN
En los últimos veinte años la investigación sobre comportamiento reproductor de los animales y selección sexual ha demostrado que el conflicto latente en toda relación reproductora es extremadamente intenso. Los machos adaptan su comportamiento a las reglas impuestas por las hembras. Las hembras, por su parte, evolucionan haciendo más difícil el control de la fertilización por parte de los machos. Es evidente que a pesar de que la intensidad de selección sexual es habitualmente mayor en los machos, las hembras no son un objeto pasivo de la competencia masculina, y la elección femenina críptica es probablemente mucho más común de lo que creemos.
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BIBLIOGRAFÍA:
Eberhard, W. G. Female control: sexual selection by cryptic female choice. Princeton: Princeton University Press. 1996. 501 pp.


por Adolfo Cordero Rivera, Departamento de Ecología y Biología Animal, Universidade de Vigo.